Two distinct fungi colonize roots and rhizomes of the myco-heterotrophic Afrothismia gesnerioides (Burmanniaceae)

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Abstract

The subterranean organs of Afrothismia gesnerioides H.Maas consist of short rhizomes densely covered with ovoid root tubercles, each of which may extend into a short filiform root extension. Serial sections revealed the presence of two distinct fungi occupying different niches within the plant tissues. Rhizomes and roots are divided into separate compartments hosting different morphotypes of the aseptate, exclusively intracellular hyphae of fungus A: (i) straight and persistent hyphae in the root epidermis, root extension, and outer rhizome cortex, (ii) coiled but still persistent hyphae in the third root layer, (iii) coiled hyphae undergoing degeneration in the root cortical parenchyma, (iv) starch depositions in the inner rhizome cortex and no colonization by fungus A, and (v) a partly collapsed root hypodermis serving as compartment barrier. The colonization by fungus A is interpreted as an aberrant arbuscular mycorrhiza of the Paris type. The compartmentation allows the separation of tissues where the hyphae stay functional from those in which the fungal material is digested. This pattern may represent a complex but efficient strategy for a sustained benefit from the few fungal penetrations that occur. Comparison with earlier work on Afrothismia winkleri (Engl.) Schltr. revealed considerable differences between the mycorrhizae that are interpreted as evolutionary steps. There are signs that these changes even may have improved the mycorrhizal benefit for the plant. The monomorphic hyphae of fungus B are smaller in diameter, septate, grow inter- as well as intra-cellularly, but are always characteristically appressed to the inner cell walls. It does not change its appearance within the root/rhizome compartments as does fungus A.Neither hyphal degeneration nor interferences with fungus A, starch depositions, or alterations in the development of A.gesnerioides could be noticed. Fungus B possibly is a commensal, but relevance to the symbiosis cannot be ruled out.

Les organes souterrains de l'Afrothismia gesneroides H. Maas sont constitués de courts rhizomes densément recouverts de tubercules racinaires ovoïdes, chacun pouvant s'étendre en une extension racinaire filiforme. Des sections sériées montrent la présence de deux champignons distincts, occupant différentes niches dans les tissus de la plante. Les rhizomes et les racines sont divisés en compartiments séparés contenant différents morphotypes du champignon A, asepté et exclusivement intracellulaire: (i) hyphes droites et persistantes dans l'épiderme racinaire, l'extension racinaire, et le cortex externe du rhizome, (ii) hyphes enroulées mais toujours persistantes dans la troisième couche racinaire, (iii) hyphes enroulées subissant une dégénérescence dans le parenchyme cortical racinaire, (iv) dépositions d'amidon dans le cortex interne du rhizome et absence du champignon, (v) un hypoderme partiellement affaissé servant de barrière de compartimentation. On interprète la colonisation par le champignon A comme une mycorhize arbusculaire aberrante de type Paris. La compartimentation permet de séparer les tissus, où les hyphes demeurent fonctionnelles, de ceux dans lesquels le matériel fongique est digéré. Ce patron pourrait représenter une stratégie complexe mais efficace pour maintenir un bénéfice de la part des quelques pénétrations fongiques qu'on rencontre. Une comparaison avec des travaux antécédents, sur l'Afrothismia winkleri (Engl.) Schltr., révèlent des différences considérables dans la mycorhize, qu'on interprète comme des stades évolutifs. Il y a même des indications que ces changements amélioreraient le bénéfice mycorhizien pour la plante. Les hyphes monomorphes du champignon B sont plus petites en diamètre, sont septées, poussent entre et dans les cellules, mais sont toujours et de façon caractéristique apposées contre les parois cellulaires internes. Celles-ci ne changent pas leur apparence à l'intérieur des compartiments racine/rhizome, comme le fait le champignon A. On observe ni dégénérescence ni interférence avec le champignon A, non plus que de déposition d'amidon, ou d'altération dans le développement de l'A.gesneroides. Le champignon B est possiblement un commensal, mais on ne peut exclure un rôle symbiotique.

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