Nitrogenous waste excretion by the larvae of a phylogenetically ancient vertebrate: the sea lamprey (Petromyzon marinus)

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Abstract

Larval sea lampreys (Petromyzon marinus) (ammocoetes) excreted significant quantities of urea, which composed 15–20% of the total nitrogenous waste excreted. Compared with teleosts of similar size, ammonia and urea excretion rates (JAmm and JUrea, respectively) in ammocoetes were relatively low, reflecting the low metabolic rate of these burrow-dwelling suspension feeders. Analyses of liver enzymes indicated that ammocoetes had all the enzymes necessary to produce urea via uricolysis, but not those of the ornithine-urea cycle (OUC). Further, exposure to 2 mmol·L−1 total ammonia for 5 d was accompanied by a 3-fold elevation of JUrea, but did not lead to greater OUC activity. Internal ammonia levels increased markedly, however, exceeding 2000 µmol·L−1 in plasma and 5000 µmol·L−1 in muscle after the 5-d exposure period. This high resistance to internal ammonia accumulation was related to the very high glutamine synthetase activities measured in ammocoete brains. The excretion and production of urea by ammocoetes demonstrates for the first time that agnathans are capable of producing physiologically relevant amounts of urea. Given the ancient origins and conserved evolution of lampreys, these observations also suggest that at least some of the early jawless vertebrates were able to produce and excrete urea.

Les larves (ammocètes) de la Lamproie marine (Petromyzon marinus) excrètent des quantités importantes d'urée qui contiennent de 15 à 20% de tous les déchets azotés excrétés. Comparativement à ceux enregistrés chez des téléostéens de même taille, les taux d'excrétion de l'ammoniaque (JAmm) et de l'urée (Jurée) sont relativement faibles chez les ammocètes, ce qui reflète le faible taux de métabolisme de ces poissons fouisseurs qui se nourrissent de particules en suspension. L'analyse des enzymes du foie indique que les ammocètes possèdent toutes les enzymes nécessaires à la production d'urée par uricolyse, mais n'ont pas de cycle d'ornithine-urée (OUC). En outre, une exposition à 2 mmol·L−1 d'ammoniaque pendant 5 jours résulte en une triplication du taux Jurée, mais ne déclenche pas une plus grande activité du cycle OUC. L'ammoniaque interne augmente cependant fortement, excédant 2000 µmol·L−1 dans le plasma et 5000 µmol·L−1 dans le muscle après 5 jours d'exposition. La forte résistance à l'accumulation interne d'ammoniaque est reliée à une activité très élevée de la glutamine synthétase dans le cerveau des larves. L'excrétion et la production d'urée chez les ammocètes démontre pour la première fois que les agnathes sont capables de produire des quantités physiologiquement importantes d'urée. Vu les origines reculées et l'évolution conservatrice de la lamproie, il faut conclure d'après ces observations qu'au moins certains vertébrés agnathes primitifs étaient capables de synthétiser et d'excréter de l'urée.[Traduit par la Rédaction]

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